Октябрьская революция практически полностью разрушила государственную систему Российской империи. Не избежала этой участи и военная разведка. После подписания Брестского мира, в результате ликвидации всех штабов, разведывательная служба прекратилась. В ноябре-декабре 1917 года при Ставке Верховного Главнокомандующего в Могилеве был сформирован Революционный полевой штаб (РПШ). Начальником отдела агитации и разведки РПШ был назначен В. А. ФЕЙЕРАБЕНД.

В марте 1918 года для руководства боевыми действиями создается Высший военный совет. В штабах развертываются разведывательные отделения, начинают поступать разведывательные сведения, появляются первые разведывательные схемы и сводки. Помощниками начальника Оперативного управления Высшего военного совета по разведке были А. Н. КОВАЛЕВСКИЙ, Б М. ШАПОШНИКОВ.

С мая 1918 года к планированию и руководству операциями на фронтах подключается оперативный отдел Наркомата по военным делам, организационное и разведывательное отделение которого возглавляет Б. И. КУЗНЕЦОВ.

Заграничная агентурная разведка находилась в ведении Главного управления Генерального штаба (ГУГШ), возглавляемого Н. М. ПОТАПОВЫМ. Непосредственно разведкой в ГУГШ занимался Отдел 2-го генерал-квартирмейстера, состоящий из добывающего (разведывательного) и обрабатывающих (региональных) отделений. В обязанности отдела входили сбор, обработка и систематизация всего разведывательного материала, в большинстве своем "сырого" и крайне неточного, который начал поступать с фронтов. Позднее отдел был преобразован в Военно-статистический отдел (ВСО) Оперативного управления Всероссийского Главного штаба (ВГШ). В конце июня 1918 года Наркомвоен Л. ТРОЦКИЙ утвердил "Общее положение о разведывательной и контрразведывательной службе", ставшее первым такого рода документом в истории советской военной разведки.

1 ноября 1918 года Реввоенсовет Республики (РВСР) утвердил штат Полевого штаба (ПШ) РВСР. А 5 ноября штат был введен приказом РВСР № 197/27 и продублирован приказом по ПШ № 46. В структуре ПШ значилось Регистрационное управление (Региструпр), впервые объединившее все органы военной агентурной разведки, существовавшие к тому времени: ВСО Оперативного управления ВГШ, Разведывательное отделение Оперативного отдела Наркомата по военным делам, Разведывательное отделение Оперативного управления Высшего военного совета. ГРУ ГШ ВС СССР является прямым преемником Региструпра. Именно поэтому 5 ноября считается Днем Советской военной разведки.

Первым начальником Региструпра назначается С.И. АРАЛОВ.

В состав Региструпра входило два отдела: агентурный (разведывательный) - 39 человек по штату и военного контроля (контрразведывательный) - 157 человек. Войсковой разведкой занималось Разведывательной отделение Оперативного управления со штатом 15 человек. Информационная служба осталась в ВСО. Таким образом, хотя и появился центральный орган агентурной разведки и контрразведки, в целом военная разведка оставалась разобщенной.

В ноябре 1918 года в Москве открываются Курсы разведки и военного контроля. Программа курсов предусматривала изучение следующих предметов:

пехотная разведка;
артиллерия;
география;
служба связи;
администрация;
тактика;
артиллерийская разведка;
контрразведка;
инженерная разведка;
топография;
кавалерийская разведка;
военно-топографическая разведка;
агентурная разведка.
Чуть позднее вводится элементарное изучение иностранных языков (французского, немецкого, английского, японского, шведского, финского).

С июня 1919 года, согласно нового штата и Положения, Региструпр переподчиняется непосредственно РВСР, минуя начальника ПШ РВСР.

К началу 1921 года в штате Региструпра состоят:

начальник управления
два помощника
оперативный отдел (оперативное, организационное и техническое отделения)
информационный отдел (сводочное отделение и отделение прессы)
общий отдел
отделение связи
шифровальное отделение
организационный отдел (организационное и инспекторское отделения)
хозяйственно-финансовый отдел.
С апреля 1921 года Региструпр преобразуется в Разведывательное управление штаба РККА (Разведупр), и, согласно "Положения", становится "центральным органом военной разведки, как в военное, так и в мирное время". В штат Управления добавляется отдел войсковой разведки. После окончания Гражданской войны Разведупр на некоторое время был преобразован в Разведывательный отдел Управления 1-го помощника начальника штаба РККА.

Итоги деятельности военной разведки за этот период подводятся в документах 1923 года, в которых отмечается важная роль разведки в годы Гражданской войны и подчеркивается "…быстрое развитие разведывательного дела в Красной армии, охватывающего, в сущности говоря, весь мир, характеризующего современное состояние вооруженных сил иностранных государств, учитывающего новейшие изобретения сухопутной, морской и воздушной военной техники…". (Приказ по Штабу РККА № 151 от 10.03.1923 г.).

В этот период большой вклад в становление советской военной разведки внесли:

руководители разведки Н. М. ПОТАПОВ, С. И. АРАЛОВ, Б. М. ШАПОШНИКОВ, Б. И. КУЗНЕЦОВ, В. П. ПАВУЛАН, В. Х. АУССЕМ, Я. Д. ЛЕНЦМАН, А. Я. ЗЕЙБОТ, Я. К. БЕРЗИН, Г. И. ТЕОДОРИ, В. Х. ГРУЗДУП, С. И. ГУСЕВ и другие;
организаторы резидентур Ю. Я. КРАСНЫЙ, М. Ю. ТЫЛТЫНЬ, А.-Я. М. ТЫЛТЫНЬ, Х. БОЕВ, Я. К. СТАШЕВСКИЙ, Б. Б. БОРТНОВСКИЙ, А. И. ГЕККЕР, С. Л. УЗДАНОВСКИЙ, К. К. ЗВОНАРЕВ, С. П. УРИЦКИЙ, А. А. БОБРИЩЕВ, Х. И. САЛТЫНЬ и многие другие.